Turkmenernes Oghuz-turkiske forfedre dukket først opp i området Turkmenistan i det åttende til tiende århundre e.Kr. Navnet "Turkmen" dukker først opp i kilder fra det ellevte århundre. Opprinnelig ser det ut til å ha referert til visse grupper fra Oghuz som hadde konvertert til islam. Under den mongolske invasjonen fra det trettende århundre inn i hjertet av Sentral-Asia flyktet turkmenerne til mer avsidesliggende regioner nær den kaspiske kysten. I motsetning til mange andre folkeslag i Sentral-Asia var de derfor lite påvirket av mongolsk styre og derfor mongolsk politisk tradisjon. På det sekstende århundre begynte turkmenerne igjen å migrere gjennom regionen i det moderne Turkmenistan, og okkuperte gradvis landbruksoasene. Ved midten av det nittende århundre var flertallet av turkmenere blitt stillesittende eller seminomadiske jordbrukere, selv om en betydelig del forble utelukkende nomadiske oppdrettere.

Fra det sekstende til det nittende århundre kolliderte turkmenerne gjentatte ganger med nærliggende stillesittende stater, spesielt herskerne i Iran og khanatet Khiva. Delt inn i mer enn tjue stammer og uten noen form for politisk enhet, klarte imidlertid turkmenerne å forbli relativt uavhengige gjennom denne perioden. På begynnelsen av det nittende århundre var de dominerende stammene Teke i sør, Yomut i sørvest og i nordrundt Khorezm, og Ersari i øst, nær Amu Darya. Disse tre stammene utgjorde over halvparten av den totale turkmenske befolkningen på den tiden.

På begynnelsen av 1880-tallet lyktes det russiske imperiet i å underlegge turkmenerne, men først etter å ha overvunnet hardere motstand fra de fleste turkmenere enn fra andre erobrede grupper i Sentral-Asia. Til å begynne med var det tradisjonelle turkmenske samfunnet relativt upåvirket av tsaristisk styre, men byggingen av den transkaspiske jernbanen og utvidelsen av oljeproduksjonen på den kaspiske kysten førte begge til en stor tilstrømning av russiske kolonister. De tsaristiske administratorene oppmuntret til dyrking av bomull som kontantavling i stor skala.

Bolsjevikrevolusjonen i Russland ble ledsaget av en periode med opprør i Sentral-Asia kjent som Basmachi-opprøret. Mange turkmenere deltok i dette opprøret, og etter sovjeternes seier flyktet mange av disse turkmenerne til Iran og Afghanistan. I 1924 etablerte den sovjetiske regjeringen det moderne Turkmenistan. I de første årene av sovjetstyret forsøkte regjeringen å bryte makten til stammene ved å konfiskere stammebelagte landområder på 1920-tallet og innføre tvangskollektivisering på 1930-tallet. Selv om pan-turkmensk identitet absolutt ble styrket under sovjetisk styre, beholder turkmenerne i det tidligere Sovjetunionen sin følelse av stammebevissthet i stor grad. DeSytti år med sovjetisk styre har sett elimineringen av nomadismen som en livsstil og begynnelsen på en liten, men innflytelsesrik utdannet urban elite. Denne perioden var også vitne til den faste etableringen av kommunistpartiets overherredømme. Faktisk, ettersom reformistiske og nasjonalistiske bevegelser feide over Sovjetunionen de siste årene, forble Turkmenistan en bastion av konservatisme, og viste svært få tegn til å slutte seg til prosessen med perestroika .