Turkmenernes oghuz-tyrkiske forfædre dukkede først op i området Turkmenistan i det ottende til tiende århundrede e.v.t. Navnet "turkmener" optræder første gang i kilder fra det ellevte århundrede. Oprindeligt synes det at have henvist til visse grupper blandt oghuzerne, der var konverteret til islam. Under den mongolske invasion i hjertet af Centralasien i det trettende århundrede flygtede turkmenerne til mereI modsætning til mange andre folkeslag i Centralasien var de således kun lidt påvirket af det mongolske styre og derfor af den mongolske politiske tradition. I det 16. århundrede begyndte turkmenerne igen at migrere gennem hele regionen i det moderne Turkmenistan og besatte gradvist landbrugsoaserne. I midten af det 19. århundrede var flertallet af turkmenerevar blevet fastboende eller seminomadiske landbrugere, selvom en betydelig del stadig udelukkende var nomadiske kvægavlere.

Fra det 16. til det 19. århundrede stødte turkmenerne gentagne gange sammen med de omkringliggende fastboende stater, især herskerne i Iran og khanatet Khiva. Opdelt i mere end tyve stammer og uden nogen form for politisk enhed formåede turkmenerne dog at forblive relativt uafhængige i hele denne periode. I begyndelsen af det 19. århundrede var de dominerende stammerTeke i syd, Yomut i sydvest og i nord omkring Khorezm, og Ersari i øst, nær Amu Darya. Disse tre stammer udgjorde over halvdelen af den samlede turkmenske befolkning på det tidspunkt.

I begyndelsen af 1880'erne lykkedes det det russiske imperium at underlægge sig turkmenerne, men først efter at have overvundet en voldsommere modstand fra de fleste turkmenere end fra andre erobrede grupper i Centralasien. I begyndelsen var turkmenernes traditionelle samfund relativt upåvirket af det zaristiske styre, men bygningen af den transkaspiske jernbane og udvidelsen af olieproduktionen på den kaspiske kyst førte begge til enDe zaristiske administratorer opmuntrede til dyrkning af bomuld som en salgsafgrøde i stor skala.

Bolsjevikrevolutionen i Rusland blev ledsaget af en periode med oprør i Centralasien kendt som Basmachi-oprøret. Mange turkmenere deltog i dette oprør, og efter sovjetternes sejr flygtede mange af disse turkmenere til Iran og Afghanistan. I 1924 etablerede den sovjetiske regering det moderne Turkmenistan. I de første år af det sovjetiske styre forsøgte regeringen at bryde magtenaf stammerne ved at konfiskere stammejord i 1920'erne og indføre tvangskollektivisering i 1930'erne. Selvom den pan-turkmenske identitet helt sikkert blev styrket under sovjetisk styre, har turkmenerne i det tidligere Sovjetunionen i høj grad bevaret deres stammebevidsthed. De 70 år med sovjetisk styre har betydet, at nomadismen er blevet afskaffet som livsform, og at de turkmenskeDenne periode var også vidne til den faste etablering af kommunistpartiets overherredømme. Da reformistiske og nationalistiske bevægelser fejede hen over Sovjetunionen i de senere år, forblev Turkmenistan en bastion for konservatisme og viste meget få tegn på at deltage i processen med at perestrojka .